- Патофізіологічні механізми розвитку епілепсії та особливості епілептогенезу в незрілому мозку
Патофізіологічні механізми розвитку епілепсії та особливості епілептогенезу в незрілому мозку
Modern Pediatrics. Ukraine. 2021. 2(114): 26-39. doi 10.15574/SP.2021.114.26
Мартинюк В. Ю.2, Знаменська Т. К.1, Швейкіна В. Б.1
1ДУ «Інститут педіатрії, акушерства і гінекології НАМН України імені академіка О.М. Лук’янової», м. Київ
2Національний університет охорони здоров'я України імені П.Л. Шупика, м. Київ
Для цитування: Мартинюк ВЮ, Знаменська ТК, Швейкіна ВБ. (2021). Патофізіологічні механізми розвитку епілепсії та особливості епілептогенезу в незрілому мозку. Сучасна педіатрія. Україна. 2(114): 26-39. doi 10.15574/SP.2021.114.26
Стаття надійшла до редакції 16.11.2020 р., прийнята до друку 10.03.2021 р.
Висвітлено актуальну проблему неонатології та дитячої неврології — судоми в новонароджених і дітей раннього віку. Проаналізовано наукову літературу про патогенетичні механізми розвитку епілептичного процесу, який базується на особливостях анатомо-фізіологічних механізмів функціонування клітин головного мозку, зокрема, у новонароджених і дітей раннього віку.
Описано нові патофізіологічні дані щодо підвищеної збудливості мозку, який розвивається. Показано, що реалізація механізму підвищеної збудливості фетального мозку може бути обумовлена особливостями функціонування NMDA, AMPA, каїнатних рецепторів, особливостями локалізації іонних каналів у різних структурах мозку. Підкреслено парадоксальну (збуджувальну, деполяризуючу) роль гамма-аміномасляної кислоти, що зумовлено особливостями активації хлорних ко-транспортерів.
Визначено особливості формування епілептичного процесу в новонароджених і дітей раннього віку. Виокремлено причини розвитку судом в новонароджених. Розглянуто класифікацію й клінічні фенотипи неонатальних судом. Підкреслено, що судоми в новонароджених рідко мають розгорнуту клінічну картину і часто представлені абортивними або фокальними нападами, що пов'язано з онтогенетичнимі особливостями фетального мозку, а саме: незавершеністю до моменту народження корково-нейрональної організації, синаптогенезу й мієлінізації його структур, недостатністю розвитку комісуральних міжпівкульних зв’язків, нерівномірною представленістю у корі іонних каналів разом із відносно добре сформованою лімбіко-ретикулярною системою та її зв'язком зі стовбуровими структурами. Наголошено, що незважаючи на різноманітні клінічні прояви, в новонароджених виділено чотири основні типи нападів: субтильні (стерті, абортивні, фрагментарні), клонічні, тонічні та міоклонічні.
Автори заявляють про відсутність конфлікту інтересів.
Ключові слова: новонароджений, головний мозок, патофізіологія, судоми, епілепсія, огляд.
ЛІТЕРАТУРА
1. Al Zwaini EJ, Al Ani MM, Mengal AH. (2007). The epidemiology of clinical neonatal seizures in Ramadi city. Neurosciences. 12: 170–172.
2. Аванцини Д. (2005). Перспективы эпилептологии. Журн невролог и психиатр. 8: 57–59.
3. Айкарди Ж, Бакс М, Гиллберг К. (2013). Заболевания нервной системы у детей. Москва: Изд-во Панфилова: 1036.
4. Айвазян СО, Ширяев ЮС, Головтеев АЛ, Кожокару АБ, Кременчугская МР. (2009). Неинвазивный видео-ЭЭГ-мониторинг в диагностике фокальной эпилепсии у детей. Вопросы нейрохирургии им Н.Н. Бурденко. 1: 33–41.
5. Barria A, Malinow R. (2002). Subunit-Specific NMDA Receptor Trafficking to Synapses. Neuron. 35 (2): 345-353. https://doi.org/10.1016/S0896-6273(02)00776-6
6. Bate L, Gardiner M. (1999). Genetics of inherited epilepsies. J Epileptic Disorders. 1: 850-854. 1 (1): 7 19. https://doi.org/10.1017/S1462399499001349; PMid:14585118
7. Baulac M. (2003). Pharmacogenetics and epilepsy: Ion channels and the tapeutic responce. 5-th Sanofi Synthelabo symposium on epilepsy management: 59.
8. Ben Ari Y, Gaiarsa JL, Tyzio R, Khazipov R. (2007). GABA: A pioneer transmitter that excites immature neurons and generates primitive oscillations. Physiol Rev. 87 (4): 1215-1284. https://doi.org/10.1152/physrev.00017.2006; PMid:17928584
9. Borusiak P, Zilbauer M, Jenke AC. (2010). Prevalence of epileptiform discharges in healthy children – new data from a prospective study using digital EEG. Epilepsia. 51 (7): 1185-1188. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2009.02411.x; PMid:20002145
10. Булахова ЛО. (1994). Епілепсія і судомні стани у дітей. Медицина дитинства: Навчальний посібник для інтернів медичних вузів і курсантів інститутів (фак.) удосконалення лікарів. Київ: «Здоров'я». 2: 723–734.
11. Chapman KE, Raol YH, Brooks Kayal A. (2012). Neonatal seizures: controversies and challenges in translating new therapies from the lab to the isolette. European Journal of Neuroscience. 35 (12): 1857-1865. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2012.08140.x; PMid:22708596 PMCid:PMC3383637
12. Cherubin E, Gaiarsa JL, Ben Ari Y. (1991). GABA: An excitatory transmitter in early postnatal life. Trends Neurosci. 14 (12): 515-519. https://doi.org/10.1016/0166-2236(91)90003-D
13. Cтуденикин ВМ, Шамансуров ШШ. (2014). Неонатальная неврология. Медфорум. Москва: 480.
14. Durand GM, Zukin RS. (1993). Developmental regulation of mRNAs Encoding Rat Brain Kainate/AMPA Receptors: A Northern Analysis Study. J Neurochem. 61 (6): 2239-2246. https://doi.org/10.1111/j.1471-4159.1993.tb07465.x; PMid:8245974
15. Dzhala VI, Talos DM, Sdrulla DA, Brumback AC, Mathews GC et al. (2005). NKCC1 transporter facilitates seizures in the developing brain. Nat Med. 11 (11): 1205-1213. Epub 2005 Oct 9. https://doi.org/10.1038/nm1301; PMid:16227993
16. Evans D, Levene M. (1998). Neonatal seizures. Arch Dis Child Fetal Neonatal Ed. 78 (1): 70-75. https://doi.org/10.1136/fn.78.1.F70; PMid:9536846 PMCid:PMC1720746
17. Фаттахова АХ, Карунас АС, Хуснутдинова ЭК. (2005). Молекулярно-генетические аспекты эпилепсии. Журн невролог и психиатр. 6: 72–76.
18. Ferriero D. (2004). Neonatal brain injury. New Engl J Med. 351 (19): 1985-1995. https://doi.org/10.1056/NEJMra041996; PMid:15525724
19. Fisher RS, Cross JH, French JA, Higurashi N, Hirsch E et al. (2017). Operational classification of seizure types by the International League Against Epilepsy: Position Paper of the ILAE Commission for Classification and Terminology. Epilepsia. 58 (4): 522-530. Epub 2017 Mar 8. https://doi.org/10.1111/epi.13670; PMid:28276060
20. Gastaut H. (1973). Dictionary of Epilepsy. Geneva: World Health Organization.
21. Geiger JR, Melcher T, Koh DS, Sakmann B, Seeburg PH et al. (1995). Relative abundance of subunit mRNAs determines gating and Ca2+ permeability of AMPA receptors in principal neurons and interneurons in rat CNS. Neuron. 15 (1): 193-204. https://doi.org/10.1016/0896-6273(95)90076-4
22. Гузева ВИ. (2007). Эпилепсия и неэпилептические пароксизмальные состояния у детей. Москва: МИА: 567.
23. Hauser WA, Annegers JF, Kurland LT. (1991). Prevalence of epilepsy in Rochester, Minnesota: 1940-1980. Epilepsia. 32 (4): 429-445. https://doi.org/10.1111/j.1528-1157.1991.tb04675.x; PMid:1868801
24. Holmes GL. (2005). Effects of seizures on brain development: lessons from the laboratory. Pediatr Neurol. 33 (1): 1-11. Epub 2005 Apr 13. https://doi.org/10.1016/j.pediatrneurol.2004.12.003; PMid:15993318
25. Isaac JTR, Ashby MC, McBain CJ. (2007). The Role of the GluR2 subunit in AMPA receptor function and synaptic plasticity. Neuron. 21. 54 (6): 859-871. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2007.06.001; PMid:17582328
26. Jozwiak S, Kotulska K, Domanska Pakiela D, Lojszczyk B, Syczewska М et al. (2011). Antiepileptic treatment before the onset of seizures reduces epilepsy severity and risk of mental retardation in infants with tuberous sclerosis complex. Eur J Paediatr Neurol. 15 (5): 424-431. Epub 2011 Apr 19. https://doi.org/10.1016/j.ejpn.2011.03.010; PMid:21507691
27. Jozwiak S, Stowinska M, Borkowska J et al. (2019). Preventive Antiepileptic Treatment in Tuberous Sclerosis Complex: A Long-Term, Prospective Trial. Pediatr Neurol. 101: 18-25. Epub 2019 Jul 23. https://doi.org/10.1016/j.pediatrneurol.2019.07.008; PMid:31481332
28. Карлов ВА. (1990). Эпилепсия. Москва: Медицина: 336.
29. Карлов ВА. (2017). Учение об эпилептической системе. Заслуга отечественной научной школы. Эпилепсия и пароксизмальные состояния. 9 (4): 76—85. https://doi.org/10.17749/2077-8333.2017.9.4.076-085.
30. Халилов ИА. (2019). Вторичный эпилептогенез в гиппокампе новорожденных крыс: д-ра биол наук: 03.03.01. Казань: 257.
31. Kidd FL, Isaac JTR. (1999). Developmental and activity-dependent regulation of kainate receptors at thalamocortical synapses. Nature. 5. 400 (6744): 569-573. https://doi.org/10.1038/23040; PMid:10448859
32. Koenigsberger R. (1999). Neonatal seizures. International Pediatrics. 14: 204-207.
33. Koh DS, Geiger JR, Jonas P, Sakmann B. (1995). Ca (2+)-permeable AMPA and NMDA receptor channels in basket cells of rat hippocampal dentate gyrus. J Physiol. 1. 485 (2): 383-402. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1995.sp020737; PMid:7545230 PMCid:PMC1158000
34. Крыжановский ГН. (1980). Детерминантные структуры в патологии нервной системы. Москва: Медицина: 358.
35. Kumar SS, Bacci A, Kharazia V, Huguenard JR. (2002). A developmental switch of AMPA receptor subunits in neocortical pyramidal neurons. Journal of Neuroscience. 15. 22 (8): 3005-3015. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.22-08-03005.2002; PMid:11943803 PMCid:PMC6757523
36. Laroia N. (2000). Current controversies in diagnosis and management of neonatal seizures. Indian Pediatrics. 37 (4): 367-372. PMID: 10781229.
37. Lau CG, Zukin RS. (2007). NMDA receptor trafficking in synaptic plasticity and neuropsychiatric disorders. Nature Reviews Neuroscience. 8 (6): 413-426. https://doi.org/10.1038/nrn2153; PMid:17514195
38. Lee K, Goodman L, Fourie C, Schenk S, Leitch B, Montgomery JM. (2016). AMPA Receptors as Therapeutic Targets for Neurological Disorders. Adv Protein Chem Struct Biol. 103: 203. Epub 2015 Nov 19. https://doi.org/10.1016/bs.apcsb.2015.10.004; PMid:26920691
39. Lennox WG, Lennox MA. (1960). Epilepsy and related disorders. Boston: Little, Brown and Company.
40. Liu SJ, Zukin RS. (2007). Ca2+-permeable AMPA receptors in synaptic plasticity and neuronal death. Trends In Neurosciences. 30 (3): 126-134. Epub 2007 Feb 1. https://doi.org/10.1016/j.tins.2007.01.006; PMid:17275103
41. Loddenkemper T, Talos DM, Cleary RT, Joseph A, Fernandez Sanchez I et al. (2014). Subunit composition of glutamate and gamma-aminobutyric acid receptors in status epilepticus. Epilepsy Res. 108 (4): 605-615. Epub 2014 Feb 2. https://doi.org/10.1016/j.eplepsyres.2014.01.015; PMid:24613745 PMCid:PMC6294571
42. Lombroso C. (2007). Neonatal seizures: gaps between the laboratory and the clinic. Epilepsia. 2: 83-106. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2007.01070.x; PMid:17571356
43. Lu W, Shi Y, Jackson AC, Bjorgan K, During MJ et al. (2009). Subunit composition of synaptic AMPA receptors revealed by a single-cell genetic approach. Neuron. 30. 62 (2): 254-268. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2009.02.027; PMid:19409270 PMCid:PMC3632349
44. Majkowski J. (1986). Padaczka: Diagnostyka-leczenie-zapoliganie. Warszawa: PZWL: 344.
45. Мартынюк ВЮ. (2003). Судорожные состояния у детей. Киев: 34.
46. McBride M, Laroia N, Guillet R. (2000). Electrographic seizures in neonates correlate with poor neurodevelopment outcome. Neurology. 22. 55 (4): 506-513. https://doi.org/10.1212/WNL.55.4.506; PMid:10953181
47. Mizrahi E, Hrachovy R, Kellaway P. (2003). Atlas of Neonatal Electroencephalography. Lippincott Williams & Wilkins: 274.
48. Mizrahi EM, Pellock JM, Bourgeois BF, Dodson WE. (2008). Neonatal seizures. Pediatric Epilepsy diagnosis and therapy. New York: Demos. 229-240.
49. Monaghan DT, Cotman CW. (1982). The distribution of [3H] kainic acid binding sites in rat CNS as determined by autoradiography. Brain research. 2. 252 (1): 91-100. https://doi.org/10.1016/0006-8993(82)90981-7
50. Moshe SL, Sharpless NS, Kaplan J. (1981). Kindling in developing rats: variability of afterdischarge thresholds with age. Brain Res. 27. 211 (1): 190-195. https://doi.org/10.1016/0006-8993(81)90082-2
51. Мухин КЮ, Петрухин АС, Шлухова ЛЮ. (2004). Эпилепсия. Атлас клинической диагностики. Москва: Альварес Паблишинг: 440.
52. Nicholls D, Attwell D. (1990). The release and uptake of excitatory amino acids. Trends Pharmacol Sci. 11 (11): 462-468. https://doi.org/10.1016/0165-6147(90)90129-V
53. Ohtahara S, Yamatogi Y. (2003). Epileptic encephalopathies in early infancy with suppression-burst. J Clin Neurophysiol. 20 (6): 398-407. https://doi.org/10.1097/00004691-200311000-00003; PMid:14734930
54. Окуджава ВМ. (1988). Нейрофизиологические механизмы прекращения эпилептического припадка и вопросы фармакологии антиконвульсантов. Всесоюзный съезд невропатологов и психиатров. 8 (3): 410—411.
55. Olejniczak P. (2006). Neurophysiologic basis of EEG. J Clinical Neurophysiology. 23 (3): 186-189. https://doi.org/10.1097/01.wnp.0000220079.61973.6c; PMid:16751718
56. Пальчик АБ, Шабалов НП. (2009). Гипоксически-ишемическая энцефалопатия новорожденных. Москва: МЕДпрессинформ: 253.
57. Patrizi S, Holmes GL, Orzalesi M, Allemand F. (2003). Neonatal seizures: characteristic of EEG ictal activity in preterm and fullterm infants. Brain Dev. 25 (6): 427-437. https://doi.org/10.1016/S0387-7604(03)00031-7
58. Pellegrini Giampietro DE, Gorter JA, Bennett MV, Zukin RS. (1997). The GluR2 (GluR-B) hypothesis: Ca (2+)-permeable AMPA receptors in neurological disorders. Trends In Neurosciences. 20 (10): 464-470. https://doi.org/10.1016/S0166-2236(97)01100-4
59. Петрухин АС, Мухин КЮ, Воронкова КВ, Пылаева ОА. (2005). Особенности эпилепсии у детей и подростков. Журн неврол и психиат: Научно-практический рецензируемый журнал. 105 (11): 65—66.
60. Pickard L, Noel J, Henley JM, Collingridge GL, Molnar E. (2000). Developmental Changes in Synaptic AMPA and NMDA Receptor Distribution and AMPA Receptor Subunit Composition in Living Hippocampal Neurons. Journal of Neuroscience. 1. 20 (21): 7922-7931. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.20-21-07922.2000; PMid:11050112 PMCid:PMC6772733
61. Plotkin MD, Snyder EY, Hebert SC, Delpire E. (1997). Expression of the Na-K-2Cl cotransporter is developmentally regulated in postnatal rat brains: a possible mechanism underlying GABA's excitatory role in immature brain. Journal of Neurobiology. 20. 33 (6): 781-795. https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-4695(19971120)33:6<781::AID-NEU6>3.0.CO;2-5
62. Понятишин АЕ, Пальчик АБ. (2010). Электроэнцефалография в неонатальной неврологии. СПб: SOTIS: 172.
63. Пылаева ОА, Мухин КЮ. (2009). Феномен вторичной билатеральной синхронизации на ЭЭГ: история описания. Русский журнал детской неврологии. 4: 39—46.
64. Rajasekaran K, Todorovic M, Kapur J. (2012). Calcium-permeable AMPA receptors are expressed in a rodent model of status epilepticus. Annals Of Neurology. 72 (1): 91-102. https://doi.org/10.1002/ana.23570; PMid:22829271 PMCid:PMC3408623
65. Rakhade SN, Jensen FE. (2009). Epileptogenesis in the immature brain: emerging mechanisms. Nat Rev Neurol. 5 (7): 380-391. https://doi.org/10.1038/nrneurol.2009.80; PMid:19578345 PMCid:PMC2822660
66. Rakhade SN, Zhou C, Aujla PK, Fishman R, Sucher NJ, Jensen FE. (2008). Early аlterations of AMPA receptors mediate synaptic potentiation induced by neonatal seizures. Journal of Neuroscience. 6. 28 (32): 7979 7990. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1734-08.2008; PMid:18685023 PMCid:PMC2679369
67. Rennie JM. (1997). Neonatal seizures. Eur J Pediatr. 156 (2): 83-87. https://doi.org/10.1007/s004310050559; PMid:9039506
68. Ronen GM, Buckley D, Penney S, Streiner DL. (2007). Long-term prognosis in children with neonatal seizures. Neurology. 6. 69 (19): 1816-1822. https://doi.org/10.1212/01.wnl.0000279335.85797.2c; PMid:17984448
69. Ronen GM, Penney S, Andrews W. (1999). The epidemiology of clinical neonatal seizures in Newfoundland: a population based study. J Pediatr. 134 (1): 71-75. https://doi.org/10.1016/S0022-3476(99)70374-4
70. Saliba RM, Annegers JF, Waller DK, Tyson JE, Mizrahi EM. (1999). Incidence of neonatal seizures in Harris County, Texas, 1992-1994. Am J Epidemiol. 1. 150 (7): 763-769. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a010079; PMid:10512430
71. Sanchez RM, Jensen FE. (2001). Maturational aspects of epilepsy mechanisms and consequences for the immature brain. Epilepsia. 42 (5): 577-585. https://doi.org/10.1046/j.1528-1157.2001.12000.x; PMid:11380563
72. Сараджишвили ПМ, Геладзе ТШ. (1977). Эпилепсия. Медицина. Москва: 304.
73. Scher M. (2002). Controversies regarding neonatal seizure recognition. Epileptic Disord. 4 (2): 139-158. PMID: 12105077.
74. Scher M. (2003). Prenatal contributions to epilepsy: lessons from the. Epileptic Disord. 5 (2): 77-791. PMID: 12875951.
75. Sheth RD. (1999). Electroencephalogram confirmatory rate in neonatal seizures. Pediatr Neurol. 20 (1): 27-30. https://doi.org/10.1016/S0887-8994(98)00078-2
76. Shinnar S, Pellock JM, Moshe SL, Maytal J, O'Dell C et al. (1997). In whom does status epilepticus occur: age-related differences in children. Epilepsia. 38 (8): 907-914. https://doi.org/10.1111/j.1528-1157.1997.tb01256.x; PMid:9579892
77. Swanson GT, Kamboj SK, Cull Candy SG. (1997). Single-channel properties of recombinant AMPA receptors depend on RNA editing, splice variation, and subunit composition. Journal of Neuroscience. 17 (1): 58-69. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.17-01-00058.1997; PMid:8987736 PMCid:PMC6793687
78. Talos DM, Fishman RE, Park H, Folkerth RD, Follett PL et al. (2006). Developmental regulation of alpha-amino-3-hydroxy-5-methyl-4-isoxazole-propionic acid receptor subunit expression in forebrain and relationship to regional susceptibility to hypoxic/ischemic injury. I Rodent cerebral white matter and cortex. J Comp Neurol. 1. 497 (1): 42-60. https://doi.org/10.1002/cne.20972; PMid:16680782 PMCid:PMC4313670
79. Talos DM, Follett PL, Folkerth RD, Fishman RE, Trachtenberg FL et al. (2006). Developmental regulation of alpha-amino-3-hydroxy-5-methyl-4-isoxazole-propionic acid receptor subunit expression in forebrain and relationship to regional susceptibility to hypoxic/ischemic injury. II. Human cerebral white matter and cortex. J Comp Neurol. 1. 497(1): 61-77. https://doi.org/10.1002/cne.20978; PMid:16680761 PMCid:PMC2987718
80. Thurman DJ, Beghi E, Begley CE, Berg AT, Buchhalter JR et al. (2011). Standards for epidemiologic studies and surveillance of epilepsy. Epilepsia. 7: 2-26. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2011.03121.x; PMid:21899536
81. Traynelis SF, Wollmuth LP, McBain CJ, Menniti FS, Vance KM. (2010). Glutamate receptor ion channels: structure, regulation, and function. Pharmacological Reviews. 62 (3): 405-496. https://doi.org/10.1124/pr.109.002451; PMid:20716669 PMCid:PMC2964903
82. Tsuchiya D, Kunishima N, Kamiya N, Jingami H, Morikawa K. (2002). Structural Views of the Ligand-Binding Cores of a Metabotropic Glutamate Receptor Complexed with an Antagonist and Both Glutamate and Gd3+. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 99 (5): 2660-2665. https://doi.org/10.1073/pnas.052708599; PMid:11867751 PMCid:PMC122404
83. Vasudevan C, Levene M. (2013). Epidemiology and aetiology of neonatal seizures. Semin Fetal Neonatal Med. 18 (4): 185-191. https://doi.org/10.1016/j.siny.2013.05.008; PMid:23746578
84. Verroti A, Latini G, Cicioni P, De Felice С. (2004). New trends in neonatal seizures. J Pediatr Neurol. 2 (4): 191-197.
85. Volpe J. (2008). Neonatal seizures. Neurology of the Newborn 5th ed. Philadelphia: Saunders. 203-204. https://doi.org/10.1016/B978-1-4160-3995-2.10005-6
86. Wang C, Shimizu Okabe C, Watanabe K, Okabe A, Matsuzaki H, Ogawa T, Mori N, Fukuda A, Sato K. (2002). Developmental changes in KCC1, KCC2, and NKCC1 mRNA expressions in the rat brain. Brain Res Devel Brain Res. 139 (1): 59-66. https://doi.org/10.1016/S0165-3806(02)00536-9
87. Ward AA, Wyler AR. (1981). The epileptic neuron. Neurophysiological mechanisms of epilepsy. Tbilisi: 60-74.
88. Weiner SP, Painter MJ, Geva D et al. (1991). Neonatal seizures: electroclinical dissociation. Pediatr Neurol. 7 (5): 363-368. https://doi.org/10.1016/0887-8994(91)90067-U
89. Witte OW, Freund HJ. (1999). Neuronal dysfunction, epilepsy and postlesional brain plasticity. Adv Neurol. 81: 25-36. PMID: 10608999.
90. Woody WM. (1998). The development of voltage-gated ion channels and its relation to activity-dependent development events. Curr Top Dev Biol. 39: 159-185. https://doi.org/10.1016/S0070-2153(08)60455-X
91. Евтушенко СК, Омельяненко АА. (2005). Клиническая электроэнцефалография у детей. Донецк: Донеччина: 860.
92. Yu LMY, Polygalov D, Wintzer ME, Chiang M C, McHugh TJ. (2016). CA3 Synaptic Silencing Attenuates Kainic Acid-Induced Seizures and Hippocampal Network Oscillations. eNeuro. 7. 3 (1): ENEURO.0003-16.2016. eCollection. Jan Feb 2016. https://doi.org/10.1523/ENEURO.0003-16.2016; PMid:27022627 PMCid:PMC4797997
93. Зенков ЛР, Мельничук ПВ. (1985). Центральные механизмы афферентации у человека. Москва: Медицина: 271.
94. Зенков ЛР. (2010). Клиническая эпилептология с элементами нейрофизиологии. Руководство для врачей. Москва: Медицинское инфармационное агентство: 408.
95. Zhu JJ, Esteban JA, Hayashi Y, Malinow R. (2000). Postnatal Synaptic Potentiation: Delivery of GluR4-Containing AMPA Receptors by Spontaneous Activity. Nature Neuroscience. 3 (11): 1098-1106. https://doi.org/10.1038/80614; PMid:11036266
96. Жулев НМ, Сайкова ЛА. (2005). Сергей Николаевич Давиденков: жизнь и творческая деятельность. Санкт Петербург: Издательский дом СПб: МАПО: 63.
97. Зыков ВП. (2018). Диагностика и лечение заболеваний нервной системы у детей. Москва: Триада: 432.